Symbionts in mesozooplankton communities from NE Atlantic Oceanecology and recruitment of parasites to the marine trophic web

Resumen

Los parásitos marinos y los epibiontes, son importantes como componentes de los ecosistemas marinos, pero muy a menudo son descuidados a nivel mesozooplanctónico en el reino pelágico. Esto se debe principalmente a la dificultad que conlleva su búsqueda en los pequeños animales que lo componen en un reino tridimensional y muy diluido. Su estudio implica gran cantidad de recursos materiales y personales, así como el desarrollo de un trabajo multidisciplinar en el que los taxonomistas, genéticos, los estadísticos y oceanógrafos trabajen de forma conjunta. La parasitología estudia una amplia gama de relaciones simbióticas y es por ello que dependiendo del investigador se pueden encontrar diversas interpretaciones de este concepto. Desde un punto de vista ecológico el parasitismo se entiende como una asociación estrecha entre dos organismos, uno de los cuales (el parásito) depende de la otro (el hospedador). La ecología parasitaria (ecoparasitología) se basa en los mismos principios que la Ecología de organismos de vida libre, pero presenta una mayor complejidad ya que el propio sistema hospedador-parásito está sometido a dos presiones de selección. Por un lado el microambiente, que sería el interior del cuerpo del hospedador y el macroambiente (el medio ambiente externo al sistema) que afectaría a ambas especies (directa e indirectamente). Las relaciones simbióticas son tan estrechas y frágiles que cualquier cambio tanto en el microambiente como en el macroambiente puede desembocar en un tipo de relación u otro. Es por ello que en ecoparasitología tenemos que tener en cuenta tanto la ecología del hospedador que a su vez es el hábitat del parásito, como el ciclo de vida del parásito. Dependiendo del parásito en cuestión diversas etapas de su ciclo vital se dan en diferentes hábitats (hospedadores) por lo que su estudio se complica un poco más. Por su propia naturaleza, tanto parásitos como epibiontes marinos son esenciales en el ecosistema, ya que son capaces de afectar de diferentes formas a las poblaciones y comunidades hospedadoras que a su vez son su propio ecosistema. En los sistemas epibionte-basibionte, donde el epibionte es el organismo de vida sésil que vive sobre el substrato vivo, basibionte se han descrito ventajas y desventajas que afectan a ambos componentes del sistema. En este sentido, tanto los parásitos como los epibiontes marinos causan una amplia variedad de efectos sobre sus anfitriones, por ejemplo, afectan a la conducta del hospedador, disminuyen su condición corporal, reducen su fecundidad e incluso pueden causar la muerte o incrementar su mortalidad. Recíprocamente, el hospedador o basibionte puede causar la muerte del parásito o epibionte, disminuir su reclutamiento, etc. En general, la fauna de parásitos es más diversa en los ecosistemas marinos especialmente en los peces y los depredadores superiores (top predators). Esto es debido principalmente a que las redes tróficas son más extensas en el medio marino donde un gran número de hospedadores son utilizados para la transmisión de parásitos. Esto se considera como una característica en medio marino, donde los parásitos con ciclos de vida complejos son capaces de utilizar hospedadores paraténicos para explotar nuevas vías de infección a través de las redes tróficas. Además, los parásitos tienen la capacidad de transformar a sus hospedadores en bioacumuladores en distintos niveles tróficos, zooplancton y peces que luego transmiten paquetes de parásitos a los hospedadores definitivos. En este inmenso macroambiente los parásitos y los epibiontes muestran una baja especificidad hacia los hospedadores invertebrados o vertebrados que actúan como intermediarios o paraténicos. Esta baja especificidad es resultado de la adaptación a un medio extremadamente diluido donde encontrar al hospedador definitivo puede ser complicado y extremadamente difícil. El zooplancton en el medio ambiente pelágico marino posee una alta diversidad tanto de especies como de los grupos taxonómicos superiores que son capaces de conectar la red trófica microbiana con el resto de la cadena trófica marina al ser capaces de alimentarse de microzooplancton y parásitos. En este sentido, los sistemas de afloramiento costero mantienen una alta productividad que se transmite a través de la cadena trófica. Mientras que los océanos en general son desiertos de vida, los sistemas de afloramiento son hervideros de vida donde las comunidades mesozooplanctónicas desempeñan un papel crucial en la transmisión de parásitos a través de la cadena trófica. Las Comunidades mesozooplanctónicas a pesar de vivir en un ambiente en constante cambio, espacial y temporal son capaces de mantenerse estables. En este advectivo macroambiente, los parásitos que utilizan el zooplancton como hospedadores intermediarios han tenido que adaptarse a estas variaciones. Algunas de estas adaptaciones son su baja especificidad hacia el hospedador zooplanctónico intermediario, su transmisión a través de las relaciones de depredador-presa, y tener diferentes estadios de desarrollo en cada uno de esos intermediarios mientras llega hasta su hospedador definitivo. Por lo tanto, en este hábitat extremadamente parcheado, diluido y en tridimensional, los parásitos han desarrollado ciclos de vida complejos, que han implicado cambios ontogenéticos que, a su vez, han dado lugar a metamorfosis y transferencia de hábitats y nichos. Muchos Platelmintos parásitos pueden sufrir más de una metamorfosis y varias mudas a lo largo de un solo ciclo de vida. Este ciclo de vida puede incluir tanto estadios de vida libre como parasitarios, donde se producen dos o más fases parasitarias en invertebrados y vertebrados. Estos patrones en la historia de vida permiten a los parásitos aumentar su probabilidad de ser ingerido por el hospedador final adecuado al mismo tiempo que maximiza la duración y la disponibilidad del conjunto infeccioso dentro del zooplancton. Todas estas estrategias en conjunto permiten que las larvas infectivas se canalicen hacia los huéspedes definitivos, lo que incrementa la probabilidad de completar su ciclo vital. Aunque la transmisión de parásitos a través de la cadena trófica es la más estudiada no es la única. Ejemplos de parásitos que se transmiten de forma activa, nadando para buscar al hospedador adecuado penetrando activamente en él, incluye oncomiracidias de monogeneos, miracidios y cercarias de trematodos, copepoditos de copépodos parásitos etc. Las tasas de infección (prevalencia) en zooplancton marino con parásitos helmintos son extremadamente bajos. Los copépodos a pesar de ser los animales más abundantes exhiben unas tasas de parasitismo, por lo general, de menos de un animal infectado por cada 1.000, aunque pueden ser aun mucho más bajas. En eufausiáceos por ejemplo esta tasa se reduce todavía más, sólo un animal infectado por cada 100.000. Quetognatos y Ctenóforos son los animales más fuertemente infectados ya que cada individuo puede llevar a varios parásitos dentro. Esta sin duda es otra de las características de los parásitos en el zooplancton. Por lo que respecta a los protozoos epibiontes marinos la superficie de los cuerpos calcificados de los crustáceos decápodos parece ser un hábitat adecuado. Así, muchos protozoos ciliados se encuentran a menudo como epibiontes sobre crustáceos decápodos marinos. Esta asociación simbiótica se compone de diferentes organismos como protistas, algas, bacterias, hidrozoos, percebes, rotíferos, etc. Los epibiontes por tanto, son aquellos que durante su estadio de vida sésil se fijan a un sustrato vivo. Por el contrario el sustrato vivo es conocido como basibionte. Este tipo de relación, en los sistemas marinos, aún sigue siendo poco conocida sobre todo en lo relacionado con las consecuencias, ventajas y desventajas que tiene para ambos componentes de la relación. Al igual que en el parasitismo cualquier organismo marino es susceptible de ser epifitado o parasitado. Desde un punto de vista evolutivo la especificidad entre epibiontes y basibiontes crustáceos implica una amplia gama de adaptaciones morfológicas y fisiológicas. Así el estudio ecológico de esta relación tiene las mismas connotaciones que la ecoparasitología ya que la relación epibionte-basibionte en sí misma posee funciones ecológicas y es afectada doblemente tanto por el macro como por el microambiente. La motivación de la realización de esta tesis ha sido mejorar el conocimiento sobre los parásitos y los epibiontes marinos a nivel mesozooplanctónico en el afloramiento estacional en el NE Océano Atlántico a través de muestreos nocturnos realizados en el verano y en el otoño de 2008. En este sentido pretendemos proporcionar datos valiosos sobre la transmisión de parásitos en este área geográfica, describir el papel del mesozooplancton en las relaciones epibionte-basibionte y hospedador-parásito. Aportar datos descriptivos de la población y comunidades mesozooplanctonicas, así como de las infracomunidades parasitarias. Describir la distribución espacial y especificidad de epibiontes entre basibiontes y hospedador-parásito proporcionando datos descriptivos y ciclos de vida. Hemos pretendido presentar secuencias de ADN útiles y novedosas de las larvas de parásitos y epibiontes encontrados. Por último, se han evaluado los conocimientos adquiridos para intentar comprender mejor la influencia de la oceanografía sobre el reclutamiento de macroparásitos. En este sentido, el afloramiento estacional que se desarrolla en el NE de la península Ibérica crea un ambiente advectivo donde el mesozooplancton se enfrenta a un transporte hacia el oceáno que es forzado por el propio sistema. A pesar de ello el mesozooplancton tiene la capacidad de cambiar su posición verticalmente para evitar ser exportado a mar abierto, por lo que las comunidades mesozooplanctonicas son capaces de mantener su integridad durante toda la temporada de afloramiento. Específicamente hemos conseguido: - La identificación de larvas de parásitos de acantocéfalos, nematodos y trematodos usando taxonomía clasica y métodos moleculares. - Identificar parásitos protozoos y nuevas especies de hospedadores. - Descriptores de población de parásitos a nivel mesozooplanctonico. - El ciclo de vida del acantocéfalo Bolbosoma balaenae. - Evaluación de la contratación parásitos influenciada por diferentes escenarios oceanográficos. - Descripción de un nuevo sistema epibionte-basibionte Suctoria-Copepoda proporcionando una nueva especie de epibionte Suctoria para la ciencia. - Datos ecológicos sobre la especificidad de parásitos y epibiontes. Y datos parsito-demograficos a nivel infrapoblación Por todo ello, este trabajo ha sido realizado desde un punto de vista multidisciplinario, donde taxonomistas, genetistas, oceanógrafos y estadísticos han contribuido a hacerlo posible. Se han aplicado diferentes metodologías acopladas entre sí, como por ejemplo la taxonomía clásica y la genética moderna para la identificación de las especies, y también modelos lineales generalizados (GLM) junto con la oceanografía biológica convencional. Además el trabajo se enmarca dentro de una de las más notables hipótesis propuesta por Pascual et al. ( 2007 ). Esta sugiere que el reclutamiento de los parásitos a las comunidades hospedadoras podría estar condicionada directamente por la oceanografía. Así, las condiciones de mayor estabilidad en las masas de agua mejorarían el reclutamiento de parásitos, especialmente para los parásitos heteroxenos con ciclos de vida complejos y diversos hospedadores. Observaron a escala global que los sistemas de afloramiento la parasito fauna se empobrece mientras que los eventos hundimiento propician unas condiciones óptimas para el reclutamiento exitoso utilizando como ejemplo Anisakis spp. Por primera vez en este estudio se pudieron identificar diferentes sistemas epibionte-basibionte y hospedador-parásito en muestras mesozooplancton en el afloramiento estacional en el noreste del Océano Atlántico relacionados con los eventos oceanográficos locales. Aunque nuestra capacidad para detectar los vínculos entre la variabilidad climática y los brotes de enfermedades infecciosas marinas ha mejorado, los efectos sobre la mayoría de las interacciones hospedador-patógeno son todavía poco conocidas. En peces, las enfermedades y el parasitismo se han estudiado enormemente, así como los agentes causantes. Sin embargo, la dinámica de transmisión sigue siendo un poco desconocida en el entorno salvaje. En este sentido, la comunidad mesozooplanctónica juega un papel importante, ya que sus componentes sirven como huéspedes intermediarios de los parásitos con ciclos de vida complejos que son capaces de explotar las vías de la red alimentaria. Sus componentes también son el objetivo (hospedadores) tanto para microparásitos (protozoos) como macroparásitos (p. e. gusanos helmintos) y también de los epibiontes. Cada uno con su respectivo papel en la población, la comunidad y ecosistema. Tanto la comunidad mesozooplanctónica como la parasitaria se consideran buenos indicadores del cambio climático en el medio marino por diversas razones por lo que su estudio y seguimiento conseguiría aumentar nuestro conocimiento en aspectos básicos para el diseño de estrategias que permitan valorar de forma efectiva los riesgos de determinados cambios ambientales, permitiéndonos adoptar las medidas paliativas pertinentes. En esta tesis se ha demostrado que efectivamente el mesozooplancton es clave en la transmisión de parásitos como acantocéfalos, nematodos, trematodos, protozoos en el NE Atlántico. Diferentes escenarios oceanográficos se han relacionado con el reclutamiento parasitario. Además técnicas moleculares han sido aplicadas conjuntamente con la taxonomía clásica demostrando ser herramientas útiles en la detección de larvas de parásitas. Esta tesis también ha contribuido a destacar la importancia del mesozooplancton en la diversidad composición y supervivencia de epibiontes, algunos de los cuales han sido descritos e identificados por primera vez. Por lo tanto, se reafirma que el trabajo multidisciplinar es necesario para hacer frente a esta enorme tarea. Es evidente que hay un riesgo significativo para los ecosistemas, la economía y la salud humana, que son conducidos por el cambio climático que actúa sinérgicamente con otros factores de estrés ambientales. Por lo tanto, se deben tomar medidas de gestión para eliminar o minimizar estos riesgos, lo que garantiza que se alcanzan en conjunto los beneficios económicos, sociales y ecológicos para muchas actividades marinas. Con este trabajo se han logrado identificar muchas cuestiones básicas en el conocimiento parasitario en el mesozooplancton en el medio pelágico, que son necesarias responder para poder hacer frente a los desafíos planteados por el cambio climático. La identificación de los sistemas hospedador-parásito es fundamental para saber qué hay, dónde y cuánto. Estudios de dinámica de las poblaciones parasitarias, las comunidades, georeferenciación oceanográfica, las vías de transmisión, ecología de la transmisión, cambios en el reclutamiento causados por cambios ambientales, etc. están pendientes de ser resueltos. Su resolución progresiva ayudará a mejorar la evaluación de riesgos. Esta tesis presenta la primera aproximación a todas estas preguntas, donde los resultados se hacen evidentes a la luz de las numerosas hipótesis que la consecución del proyecto de tesis ha planteado, sobre todo en relación con dos aspectos de gran relevancia científica y socio-económica: El conocimiento acerca de los modos de colonización de las formas infectantes parasitarias a la cadena alimenticia en los ecosistemas marinos, especialmente en las primeras etapas de desarrollo en las comunidades mesozooplancton. Y la existencia de la relación que existe entre la oceanografía de las masas de agua y el reclutamiento de los parásitos zoonóticos o características patogénicas, que encajan en el reto social de Horizonte 2020 "Cambio Climático y Seguridad Alimentaria". Algunas de las conclusiones más relevantes de esta tesis se engloban en dos grandes apartados, por un lado el estudio faunístico y por otro el estudio ecológico. Así esta tesis ha aportado: 1. La extensiva investigación faunística de las comunidades mesozooplanctónicas de las aguas del NE Atlántico, ha proporcionado una fuerte evidencia del establecimiento de cerca de unos 17 sistemas simbiontes que representan un grupo de alta la diversidad de parásitos y epibiontes con bajas prevalencias en poblaciones de mesozooplancton. Los sistemas hospedador-epibionte/parásito identificados comprenden: 1.1. Una nueva especie epibionte Pelagacineta hebensis sp. n., que se encuentra en individuos adultos del copépodo Paraeuchaeta hebes. Es la primera vez que este copépodos se registra como basibionte para esta especie de protozoo epibionte. El nuevo epibionte se describe tanto morfológicas como molecularmente, lo que contribuye a ampliar las secuencias genéticas disponibles para la Clase Phyllopharyngea. Por otra parte, también se proporciona el diagnóstico taxonómico de esta nuevo epibionte descubierto. 1.2. Tres nuevas especies de copépodos hospedadores del protozoo parásito Ellobiopsis chattoni. Éste encuentra en formas adultas de los copépodos Calanoides carinatus, Centropages chierchiae y Metridia lucens lo que extiende la gama de huéspedes para este parásito. Las prevalencias entre copépodos fueron bajas mostrando diferentes susceptibilidades a la infección de Ellobiopsis. Por otra parte, E. Chattoni mostró cierta predilección por el hospedador Calanus helgolandicus. 1.3. Por primera vez el acantocéfalo Bolbosoma balaenae se encontró parasitando el eufausiáceo Nyctiphanes couchii, que puede desempeñar el papel de hospedador intermediario. Por otra parte, se propuso el ciclo de vida B. balaenae asumiendo que Balaenoptera physalus es el hospedador definitivo. Estos mamíferos marinos serían los responsables del suministro de la infra-población infectiva para los eufausiáceos. 1.4. Por primera vez el acantocéfalo Rhadinorhynchus sp. se ha identificado infectando Nyctiphanes couchii. Es probable que este eufáusido actúe a través de las interacciones depredador-presa como huésped intermediario. Tanto el estudio morfológico como filogenético, junto con la información epidemiológica disponible sobre R. pristis en peces de las familias Scombridae y Xiphiidae de las costas de Portugal, las Islas de Madeira y el Océano Atlántico Norte, sugieren que los cistacantos aquí descritos pertenecen probablemente a R. pristis. Sin embargo, se encontraron discrepancias entre la filogenia que aquí se presenta y el ¿estado del arte¿. Por lo tanto, se recomienda una revisión exhaustiva tanto de las especies como de la familia Rhadinorhynchidae. 1.5. En cuanto a los Nematodos parásitos, la investigación faunística proporcionó el primer registro de Anisakis pegreffii infectando N. couchii, éste actuaría a través de las interacciones depredador-presa, como hospedador intermediario en las aguas costeras del noroeste peninsular. Además, estas especies hermanas de Anisakis (A. simplex y A. pegrefii) comparten el mismo hospedador intermediario en una distribución simpátrica. El misidáceo infectado indica que Anisakis spp. es generalista a nivel de mesozooplancton y que es capaz de utilizar diferentes hospedadores para cruzar hábitats (bentónico-pelágico) ampliando sus vías de reclutamiento con el fin de encontrar su hospedador definitivo (mamífero marino). 1.6. Esta tesis ha proporcionado el primer registro del trematodo Opechona bacillaris sensu stricto en el Sifonóforo Muggiaea sp. En las aguas costeras del NE Atlántico (NO Península Ibérica). Muggiaea sp. probablemente actúe, a través de interacciones depredador-presa como segundo hospedador intermediario. 2. La investigación ecológica en el reclutamiento de parásitos a nivel mesozooplanctónico realizado en las aguas templadas del NE Atlántico ha proporcionado importantes hallazgos sobre las dimensiones de los nichos de los sistemas de simbiontes identificados. El más relevante es el bajo grado de saturación de los muchos nichos potencialmente disponibles para los parásitos en las comunidades de zooplancton. Además: 2.1. Los parásitos mostraron diferentes grados de especificidad por los hospedadores: desde los que infectan un solo taxón hospedador hasta los generalistas con una amplia gama de hospedadores entre las comunidades de mesozooplancton. Por otra parte, en los primeros (los que muestran especificidad) también muestrearon una incluso marcada preferencia por determinados microhábitats sobre o en el cuerpo del hospedador. La especificidad a nivel mesozooplanctónico representa una solución de compromiso entren los mecanismos que garanticen la dispersión (ampliación del rango de hospedadores) y la agregación (distribución en el espacio). 2.2. Diferentes condiciones oceanográficas (macrohábitat) surgencia-hundimiento influencian el reclutamiento (colonización) de larvas infectivas. En los sistemas de surgencia las faunas de parásitos con ciclos de vida complejos con múltiples hospedadores intermediarios se empobrecen mientras que, los eventos de hundimiento con masas de agua más estables propician las condiciones óptimas para el éxito del reclutamiento parasitario. La hipótesis de que la estabilidad de las masas de agua aumenta el reclutamiento parásito fue propuesta en una escala global de Pascual et al. (2007). Los resultados obtenidos en esta tesis sugieren y apoyan un efecto similar, donde los procesos oceanográficos estables (hundimiento) favorecen la colonización de los parásitos al mesozooplancton a escala local en la Ría de Vigo. 3. Aunque sólo una pequeña proporción de los nichos están llenos (parasitológicamente hablando), las comunidades mesozooplanctónicas juegan un papel crucial en el ciclo de vida tanto de macroparásitos como microparásitos tróficamente transmitidos con el conocido problema de salud pública y económico que ello conlleva. Estos resultados refuerzan el prometedor futuro de la vigilancia y control de parásitos en el zooplancton en los estudios de evaluación de riesgos integrados en la pesca, la acuicultura y la gestión de la seguridad alimentaria de los productos pesqueros dentro de los marcos Nacionales y del Horizonte 2020.