Ecología del picoplancton en una laguna cárstica estratificada

Resumen

La importancia de las picocianobacterias en ecosistemas acuáticos es, hoy en día, un hecho contrastado y muy bien documentado, tanto por lo que se refiere a su abundancia absoluta como a la biomasa relativa respecto al resto de organismos presentes en estos ecosistemas. Las picocianobacterias son, además, los principales productores primarios en la mayoría de ecosistemas acuáticos, siendo la base de la red trófica en algunos de estos ecosistemas, con un impacto muy importante en sus ciclos biogeoquímicos. En el presente trabajo se ha estudiado la abundancia y dinámica, tanto en el perfil vertical como en su evolución a lo largo del ciclo limnológico, de las poblaciones de picoplancton, y en especial de picocianobacterias (Pcy) en la Laguna de La Cruz, así como los factores que las determinan. Son muchos los factores que pueden influir en la abundancia y dinámica de las picocianobacterias: factores físicos y químicos como, por ejemplo, la localización y morfología de la cubeta, su régimen térmico y patrones de estratificación, la distribución de la luz en el perfil vertical, la disponibilidad de nutrientes inorgánicos esenciales; y factores bióticos como la interacción con el resto de productores primarios o la depredación. La Laguna de La Cruz, localizada en la serranía de Cuenca (1032 m.s.n.m.), es un sistema meromíctico situado en el fondo de una dolina de hundimiento, de forma circular (116 m. de diámetro y unos 10.000 m2 de área superficial). La laguna presenta una fuerte estratificación térmica estival junto con gradientes verticales de luz, oxígeno, y nutrientes, entre otros. Estos patrones de estratificación permiten una gran diversidad de microambientes donde se pueden desarrollar diferentes poblaciones de microorganismos con una gran variedad de metabolismos, tanto fotosintéticos, quimiolitotrofos, como heterótrofos. La marcada termoclina estacional y su carácter meromíctico hace posible que se formen dos máximos de estabilidad (medidos como frecuencia de Brunt Väissälä), uno permanente en la picnoclina a 16 metros de profundidad y otro en la termoclina de profundidad variable a medida que avanza la estratificación. Esto aísla, durante todo el periodo de estratificación, al metalimnion e hipolimnion, permitiendo una microestratificación muy estable de las poblaciones microbianas planctónicas, pero que también limita la difusión de materia y energía en el perfil vertical como, por ejemplo, la difusión de nutrientes desde el monimolimnion. En la Laguna de La Cruz se han identificado diferentes morfotipos de picocianobacterias, con un tipo bacilar de pequeño tamaño como dominante a lo largo de todo el ciclo limnológico. Los valores de abundancia promedio en el perfil vertical son del orden de magnitud de 106, con valores máximos de abundancia en el máximo profundo de clorofila (DCM), en torno a 14 x 106 células ml-1. Estos valores son muy altos incluso para este tipo de sistemas que, en general, presentan rangos de abundancia entre 103 y 105 células ml-1. En cuanto a su dinámica a lo largo del ciclo limnológico, los valores máximos de abundancia de Pcy integrados en la columna de agua se observan en primavera, concretamente en mayo. En este período las Pcy se distribuyen homogéneamente por el epilimnion y el metalimnion, sin embargo, a medida que avanza la estratificación, y como consecuencia del agotamiento de nutrientes, de la presión por depredación y de los cambios en la disponibilidad de luz, las poblaciones de Pcy se concentran formando un DCM en torno a la oxiclina. Con los máximos profundos bien establecidos, a mediados del verano se produce en la Laguna de La Cruz la precipitación cálcica tumultuosa (“whiting”), lo que causa una pérdida muy importante de biomasa en el perfil vertical, principalmente de picocianobacterias, las cuales actúan potencialmente en la nucleación de los cristales de calcita. A partir de septiembre se observa un incremento muy importante de su biomasa en el máximo profundo de clorofila, entre 10 y 12 metros de profundidad, que sin embargo no afecta significativamente a los valores integrados de Pcy en la laguna. Las características antes descritas permiten que la laguna sea un buen sistema modelo para estudiar aspectos metodológicos relacionados con la distribución espacial en el perfil vertical de las diferentes poblaciones de organismos fotosintéticos presentes en la laguna. En relación al análisis de los diferentes pigmentos fotosintéticos presentes, se ha comprobado la adecuación de algunas de las ecuaciones espectrofotométricas más usadas en la bibliografía en sistemas estratificados con mezclas complejas de pigmentos como la Laguna de La Cruz. Respecto a la cuantificación de las poblaciones de organismos fotosintéticos se ha estudiado la viabilidad del uso de la citometría de flujo para la identificación y recuento de los organismos fotosintéticos más importantes de la laguna, mostrando que, con la calibración adecuada, es posible realizar estas determinaciones por citometría de flujo incluso con diferencias de tamaño de varios órdenes de magnitud. En la Laguna de La Cruz coexisten diferentes poblaciones microbianas con diferentes metabolismos asociados a la fijación del carbono, tanto por fotosíntesis (oxigénica y anoxigénica) como por quimiolitotrofía. En términos de biomasa, las Pcy dominan la columna de agua de la laguna en primavera y verano, mientras, que el nanofitoplancton eucariota domina al final del periodo de estratificación. Durante el periodo de mezcla ambos grupos presentan una biomasa muy similar. La biomasa de picoeucariotas y bacterias fotosintéticas es, relativamente, mucho menor que la de las Pcy y nanofitoplancton. La biomasa integrada de todos los productores primarios aumenta a medida que se desarrolla la estatificación, al igual que ocurre con la biomasa de NPB (“non photosynthetic bacteria”) la cual, se encuentra acoplada a la producción primaria. La mezcla vertical produce un desfase muy significativo en este acoplamiento, principalmente debido a la mineralización de los restos del máximo otoñal de nanofitoplacton, que produce, junto con el proceso de mezcla, una mayor disponibilidad de nutrientes debido al proceso de mineralización que se prolonga durante el periodo invernal, lo que permite el rápido desarrollo primaveral de las Pcy. La producción anual integrada en la columna de agua de la Laguna de La Cruz, durante el ciclo limnológico 2006, fue de 183,6 g C m-2 año-1dentro del rango observado en lagos mesotróficos. La mayor parte de esta producción es debida a procesos dependientes de la luz (92,4%), particularmente a la fotosíntesis oxigénica (89,7%), mientras que la fotosíntesis anoxigénica es responsable de un 2,7% y la quimiolitotrofía de un 7,6% del total de la asimilación de carbono inorgánica. Los principales responsables de la fotosíntesis oxigénica son las Pcy y el nanofitoplancton en las aguas bien oxigenadas y la oxiclina. La fotosíntesis anoxigénica es llevada a cabo por bacterias del azufre, principalmente la bacteria púrpura del azufre, Lamprocystis purpurea, y la bacteria verde del azufre, Chlorobium chlatratiforme, que se desarrollan en el monimolimnion, y durante el periodo de estratificación, en el hipolimnion, donde la población de Lamprocystis se sitúa debajo del DCM y la de Chlorobium debajo de Lamprocystis. Los quimiolitotrofos son una fracción del “NPB”, el cual incluye también al picoplancton heterótrofo. La biomasa y producción bacteriana de estos últimos se encuentra acoplada a la producción primaria, excepto durante la mezcla invernal. La tasa de fotosíntesis oxigénica en el epilimnion y el mixolimnion permanece relativamente estable en torno a 5 mg C m-3 h-1. Los valores máximos de fotosíntesis oxigénica (40 mg C m-3 h-1) se localizaron, durante el período de estratificación en otoño, en torno al 0,1% PAR, correlacionándose con el desarrollo del máximo profundo de clorofila-a (DCM) y formado principalmente por Pcy. Los valores máximos de fotosíntesis anoxigénica se localizaron en la interfase óxico-anóxica y en el hipolimnion superior, coincidiendo con una mayor disponibilidad de luz. La asimilación de carbono inorgánico por quimiolitotrofía fue relativamente importante en la laguna, principalmente al final del período de estratificación y durante el período de mezcla, donde en el hipolimnion y monimolimnion se encuentran tasas de fijación oscura comparables a las tasas fotosintéticas observadas en el epilimnion y metalimnion. Se observa un claro dominio de la fracción procariota en los procesos de asimilación de carbono inorgánico, principalmente por fotosíntesis oxigénica por medio de las picocianobacterias, responsables de más de un 80% de esta asimilación a nivel global. Al final del período de estratificación, la asimilación de carbono inorgánico por quimiolitotrofía se convierte en una significativa fuente de carbono orgánico para la laguna. En contraste la fotosíntesis anoxigénica contribuye muy poco a la fijación de carbono inorgánico en el lago, debido principalmente a la limitación del hábitat donde desarrollarse y a las bajas concentraciones de sulfhídrico que presenta la Laguna de La Cruz. Durante el período de máxima estratificación y estabilidad a nivel global, y en el momento en el que la biomasa de Pcy es más importante, el control de las poblaciones de Pcy tiene lugar por depredación, principalmente en la DCM, por parte de protozoos, nanoflagelados y metazooplancton. En la Laguna de La Cruz, la abundancia de Pcy está influenciada por la depredación, principalmente en profundidades donde la luz y los nutrientes ya son muy escasos, pero mantiene valores de abundancia un orden de magnitud por encima de lo esperado para sistemas acuáticos similares. El fósforo soluble, y su dinámica, son también un factor clave para comprender el dominio de Pcy sobre el resto de organismos fotosintéticos. Estas poblaciones presentan una tasa de captación y acumulación de este nutriente, en forma de pirofosfato, tan alta que las concentraciones en la laguna siempre son limitantes para el resto de microorganismos. Esta estrategia permite que las Pcy tengan fósforo disponible, proporcionando una importante ventaja respecto al resto de grupos fotosintéticos, lo que permite mantener abundancias de Pcy muy elevadas respecto a sistemas acuáticos similares.