Ecología del fitoplancton de una laguna cárstica estratificadadistribución vertical, estacionalidad y limitación por nutrientes

Resumen

La Laguna de El Tejo es un pequeño lago cárstico profundo de morfología circular cerrada enclavado en el complejo lagunar de Cañada del Hoyo (Cuenca, España). En las últimas décadas algunas de las lagunas de este especial sistema cárstico se han estudiado desde el punto de vista limnológico, existiendo bastantes trabajos referentes a la Laguna de La Cruz por su peculiar condición de lago meromíctico, si bien la presente tesis constituye el primer estudio de calado para la Laguna de El Tejo, la más profunda y oligotrófica dentro de este sistema. Además de caracterizar física y químicamente esta laguna, el estudio tenía como principales objetivos describir la composición y dinámica de la comunidad fitoplanctónica, así como una aproximación experimental para conocer los factores que limitan su crecimiento y desarrollo. A lo largo de los dos periodos de estudio detallados en este trabajo (1997-98 y 2003-04) esta laguna de naturaleza alcalina-carbonatada presentó características de oligo-mesotrofía, así como fuertes gradientes térmicos a lo largo del año y en profundidad que determinan el establecimiento de una marcada estratificación en verano y una única mezcla invernal de la totalidad de la columna de agua (laguna monomíctica). Es la alternancia entre los periodos de estratificación térmica-mezcla invernal la que condiciona de manera notable a la comunidad pelágica. De esta manera, el marcado gradiente que se forma durante la estratificación estival determina que en el epilimnion no se produzca el reciclado completo de nutrientes, acumulándose por sedimentación en las aguas profundas. Es justo en la interfase óxico-anóxica dónde se establece un máximo profundo de clorofila (DCM) debido a abundantes poblaciones de picocianobacterias autótrofas (APC) capaces de aprovechar la escasa luz que alcanza dichas profundidades gracias a su contenido en pigmentos accesorios como la ficoeritrina. Respecto al nanofitoplancton, la pequeña diatomea céntrica Cyclotella delicatula se encuentra en todas las épocas y profundidades (a excepción del hipolimnion durante la estratificación térmica), no obstante hay cambios en la composición algal a lo largo del año y en el perfil vertical inducidos por dichos gradientes en la estructura física de la masa de agua. Así, con el avance de la estratificación, en un epilimnion estable y agotado en nutrientes y en la parte superior del metalimnion, el ensamblado de especies viene definido por la secuencia C. delicatula – Ceratium hirundinella – Peridinium spp. y Parvodinium umbonatum, y al mismo tiempo C. delicatula y P. umbonatum se desarrollan en el metalimnion más profundo. Es singular en esta laguna la regresión en la sucesión ecológica dinofíceas-zygnematofíceas desmidiales que se da a finales del periodo de estratificación, confinándose grandes poblaciones de varias especies del género Cosmarium en el metalimnion en paralelo a la profundización de la termoclina. No obstante dichas proliferaciones presentan una acusada variación interanual, como por ejemplo el intenso crecimiento de Cosmarium cf. bioculatum en el metalimnion a finales de la estratificación de 1998, con abundancias superiores en más de un orden de magnitud respecto a las demás algas, y que se relacionan con condicionantes ambientales como una situación de precipitaciones diferentes respecto al año anterior. Para el periodo de estudio 1997-98 el análisis de componentes principales (PCA) puso de manifiesto las variaciones mencionadas, con una primera componente que contrapone el inicio y el final de la estratificación (Peridinium spp.-Cosmarium spp.), así como las variaciones en el perfil vertical, y una segunda componente que destaca las características diferenciales de mediados de verano–otoño de 1998, asociadas sobre todo al crecimiento masivo de Cosmarium cf. bioculatum, contrastándolo especialmente con las condiciones del mismo periodo en 1997. Por otra parte, tanto en aguas profundas como durante la mezcla invernal la comunidad fitoplanctónica está dominada por las APC y por varias especies de criptofíceas de los géneros Cryptomonas y Plagioselmis, grupo de algas que es eficiente en la explotación de los recursos debido a que su contenido en ficoeritrina le permite aprovechar el mismo rango de luz que las APC, además de su capacidad para alternar metabolismo autótrofo y heterótrofo. Es por ello que tanto su similar capacidad de captar la luz que llega a esas profundidades como la condición de mixotrofía podría explicar esta asociación de las APC y criptofíceas en condiciones de restricción lumínica. En referencia a esto, el PCA también señaló la existencia de esta similitud para la comunidad fitoplanctónica del periodo de mezcla y del hipolimnion durante la estratificación estival. A finales de la estratificación de 1997 se realizaron experiencias de fertilización en laboratorio que evidenciaron que posiblemente en esa época la limitación para el crecimiento algal era debida al nitrógeno inorgánico (N), siendo este resultado de interés dado que en lagos de latitudes templadas se ha considerado tradicionalmente que es la disponibilidad de fósforo inorgánico (P) la que limita el crecimiento de los productores primarios planctónicos (PPP). Con objeto de conocer en profundidad la dinámica de la limitación por nutrientes para los PPP en la Laguna de El Tejo, se llevaron a cabo una serie de experiencias de enriquecimiento de nutrientes in situ a lo largo del periodo 2003-04, que además de N y P incluían silicato (Si). Sus resultados demuestran que, a pesar de la habitual co-limitación de N y P, existen cambios significativos en la limitación por nutrientes para el crecimiento del fitoplancton tanto a escala temporal como espacial: al inicio de la estratificación la limitación es debida al P en las aguas superficiales, mientras que durante la estratificación marcada se debe al N, tanto en aguas epilimnéticas como metalimnéticas. La adición de Si cambia la abundancia relativa de las especies al favorecer a las diatomeas frente al resto de algas. En aguas profundas, es primeramente la disponibilidad lumínica el factor clave que limita el crecimiento de los PPP. En cualquier caso, nutrientes y luz son los factores que más intensamente gobiernan el desarrollo y crecimiento de los organismos fitoplanctónicos, y que dependen del equilibrio entre la demanda por parte de los PPP y los aportes. En este sentido, las entradas principales de nutrientes en esta laguna, dado su origen y funcionamiento hidrogeológico, dependen del acuífero que alimenta la misma y de la deposición atmosférica. Nuestros resultados sugieren que en esta región con bajo impacto por deposición atmosférica de N, la deposición de P atmosférico principalmente de origen sahariano puede ser importante en el balance de nutrientes en este ecosistema, unido a la entrada subterránea de N procedente del acuífero cuya frecuencia e intensidad dependen de los cambios hidrológicos estacionales característicos del clima mediterráneo. En síntesis, este estudio revela que las comunidades fitoplanctónicas que se establecen en diferentes épocas y en el eje vertical en la Laguna de El Tejo suelen ser complejas y fuertemente restringidas a condicionantes ambientales pero de carácter predecible, y que dependen no sólo de sus rasgos taxonómicos sino también de sus características funcionales. A grandes rasgos, el ensamblado de especies descrito en el tiempo y en el perfil vertical se repite en ambos periodos de estudio (1997-98 y 2003-04) y por tanto esta dinámica presenta un alto grado de periodicidad. Por lo general, los rasgos propios del fitoplancton (tamaño, forma, uso de los nutrientes) varían de forma predecible ante las restricciones del medio (luz, nutrientes) y, a pesar de la vulnerabilidad de los organismos frente a los cambios de los factores abióticos, la comunidad pelágica responde de manera similar ante los cambios estacionales. Trabajos integrativos como la presente tesis que tienen en cuenta diversas variables ecológicas en las escalas espacial y temporal podrían aportan luz al conocimiento de los complejos mecanismos que subyacen en el establecimiento, estructuración y cambio de las poblaciones fitoplanctónicas. Es así que esta tesis abre nuevos caminos para continuar el estudio de dichos mecanismos, como por ejemplo introducir otros niveles de análisis como son evaluar a fondo el impacto de la deposición atmosférica y el cambio climático, o determinar el efecto de otros componentes de las comunidades biológicas como la presión de pastoreo por parte del zooplancton, con objeto de conocer y entender las interacciones de la red trófica. Estos estudios constituirán sin duda aportaciones útiles para la comprensión de los efectos que pueda tener la contaminación y/o el cambio climático en los lagos naturales y los mecanismos que puedan ayudar a la conservación y/o restauración de estos ecosistemas. Lake El Tejo is a small deep karstic lake with a closed circular morphology located in the Cañada del Hoyo lake complex (Cuenca, Spain). Within the last decades, several lakes of this karst system have been studied using a limnological approach, producing many works centred in Lake La Cruz that deserved particular attention due to its peculiar condition as meromictic lake. However, the current thesis is the first in depth study of Lake El Tejo, the deepest and more oligotrophic within this system. This work provides not only the physical and chemical characterization of Lake El Tejo, but also describes the composition and the dynamics of the phytoplankton community. It also includes an experimental approach to understand the factors that limit phytoplankton growth and development, one of the main subjects in this study. Through the two study periods detailed in this work (1997-98 and 2003-04) this alkaline-carbonated lake displayed oligo-mesotrophic characteristics, as well as intense seasonal thermal gradients determining the establishment of a strong summer stratification and a single winter mixing period of the entire water column (monomictic lake). The alternation between thermal stratification and winter mixing periods largely determines the dynamics of the pelagic community. Therefore, the strong gradient established along the summer stratification avoids nutrient recycling, which are accumulated in deep waters and settling of planktonic organisms. It is at the oxic-anoxic interface where a deep chlorophyll maxima (DCM) establishes, mostly dominated by dense populations of autotrophic picocyanobacteria (APC), which take advantage of the scarce light reaching these deep strata thanks to their content of accessory pigments like phycoerythrin. Regarding nanophytoplankton, the small centric diatom Cyclotella delicatula occurs in all seasons and within the entire water column, except in hypolimnion during the thermal stratification. However the formation of the above-mentioned gradients in the physical structure of this water body promote changes in algal composition along the year and within the vertical profile. In this way, as the stratification period advances in the stable and nutrient-exhausted epilimnion and in the upper metalimnion, the species assemblage shows the sequence C. delicatula – Ceratium hirundinella – Peridinium spp. and Parvodinium umbonatum, and at the same time C. delicatula and P. umbonatum develop in the lower metalimnion. In this lake the regression Dinophyceae-Zygnematophyceae in the ecological succession, which occurs at the end of stratification period, is quite singular, with large populations of several species of Cosmarium in the metalimnion following the progressive thermocline deepening. Nevertheless, these algal proliferations show a marked variation from year to year, such as the intense metalimnetic bloom of Cosmarium cf. bioculatum appearing in the late summer stratification of 1998, with abundances higher than one order of magnitude compared to other algae. This is probably related with variations of environmental conditions in comparison with the same period of the previous year, like those promoted by different rainfall events. A principal component analysis (PCA) performed with nanophytoplankton and physical and chemical data from 1997-98 study period revealed these variations, with the outcome of a first component contrasting the beginning versus the end of the stratification period (Peridinium spp. - Cosmarium spp.), as well as the differences in the phytoplankton assemblages through the vertical profile. The second component highlighted the differential characteristics of the second half of the stratification period of 1998, i.e. the bloom of C. cf. bioculatum, contrasting with the situation during the same period in 1997. On the other hand, the phytoplankton community in deep waters during stratification, as well as during winter mixing, is dominated by APC and several Cryptophyceae species of the genera Cryptomonas and Plagioselmis, This group of algae, like APC, is quite efficient in the use of nutrients with the scarce light available at these depth, as they also hold accessory pigments such as phycoerythrin, together with their capacity to alternate autotrophic and mixotrophic metabolisms. Therefore, their similar abilities in capturing light and the mixotrophy could explain the spatial and temporal association APC-Cryptophyceae in an environment with relatively low light availability. This is consistent with the PCA, pointing out the high similarity between the phytoplankton communities in the mixing period and in the hypolimnion during summer stratification. At the end of summer stratification in 1997, nutrient enrichment experiments were performed in the laboratory and revealed that the algal growth was probably limited by inorganic nitrogen (N). This is interesting because in temperate lakes the availability of inorganic phosphorus (P) has traditionally been considered as the main limiting factor for the growth of planktonic primary producers (PPP). Aiming to clarify the nutrient limitation dynamics in Lake El Tejo, seasonal in situ bioassays were performed in 2003-04, including also silicate (Si). The results revealed that there were significant seasonal and spatial changes in the nutrient limitation of phytoplankton growth. Even though there is a strong co-limitation of P and N, we could ascertain some of these changes. P-limitation resulted to be more important in subsurface waters in early stratification, whereas N-limitation was more important in both epilimnetic and metalimnetic layers when stratification was markedly stablished. Addition of Si changed the relative abundance of the species favouring diatoms against other algal groups. Although nutrient limitation seems to be the main force controlling the growth of primary producers, our results also support a relative significance of light availability in deep layers. Thereby, nutrients and light availability are the main forces that govern phytoplankton growth in Lake El Tejo, which finally depends on the balance between PPP demand and inputs. It is noteworthy that the main nutrients inputs in the lake, due to its origin and hydrogeological characteristics, are groundwater supply and atmospheric deposition. Our results suggest that atmospheric P-deposition (mainly from Saharan dust), in low impacted lakes with low N-deposition might be a relevant process for the nutrient balances of these ecosystems. P-deposition, together with the hydrological seasonal changes characteristic of the Mediterranean climate that may govern in frequency and intensity N inputs through groundwater, can thus modulate the nutrient limitation in these lakes. Summarizing, the current thesis points out that, in Lake El Tejo, phytoplankton communities from different seasons and vertical strata are complex and strongly restricted to environmental conditions, though predictable, depending not only on taxonomic traits but also on functional characteristics. Roughly, the species assemblages described are repeated in both study periods (1997-98 and 2003-04), and hence, this dynamic shows a high periodicity. In general, phytoplankton traits (size, shape, use of nutrients) change predictably in response to environmental restrictions (light, nutrients), and despite the vulnerability of the organisms to the changes of the abiotic factors, the pelagic community responds similarly to the more or less regular seasonal changes. Integrative approaches, as the current thesis, considering different ecological variables at spatial and temporal scales may shed light on the complex mechanisms underlying the establishment, structuring and change of phytoplankton populations. In this context, this thesis is the base for further studies on these mechanisms, which should include for instance the impact of atmospheric deposition and climate change, or other components of the biological communities like the grazing pressure of the zooplankton, in order to eventually combine food web interactions in a more comprehensive way. Such studies will undoubtedly constitute useful contributions to understand the possible effects of pollution and/or climate change on natural lakes and the mechanisms that can support the conservation and/or restoration of these ecosystems.